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故事由阿固寇斯第一天上任沃耶克警官职位开始。他和他的上司米基尔·苏尼克在下班之前接到了一个调查任务，初出茅庐的寇斯在任务过程中屡犯错误，但他们依然在堆满尸体的事故现场发现了可疑的行踪并决定追上去。
镜头一转，时间来到了57年后，寇斯已经是个110岁的老兵了，但即便是对于生命周期较长的拉尼卡时空居民来说，110岁已经不适合再担任巡逻警官的职务了。57年前那次任务中苏尼克的死也让寇斯颇为内疚。这天，寇斯正在观看一场再现了十会盟签订之日的舞台剧。一万年前，拉尼卡的十个公会为了更好的发展，并平衡各个公会的势力，各个公会达成了协议并签订了这个被称作十会盟魔法公约。为了使演出效果更逼真而身披增强结界的一位男演员突然失去了对结界的控制，导致舞台剧演变成了一场暴乱。寇斯和他的天使搭档“羽毛”——也是大天使拉基雅的扮演者——立刻牵制住了狂乱的演员，在这过程中寇斯受了伤。
用魔法药滴治疗好了伤势的寇斯刚刚在酒吧喝了几杯，便被自己的新搭档博卡叫去总部参加一个重要的会议。寇斯到场之后，便发觉了事态不对劲，因为这次会议的主角就是他——他要被升职了。寇斯对于这个结果并不是很满意，因为他的热情就在街道和战场上，对于办公桌里面的闲职并不感兴趣。会议现场除了波洛斯公会的各个警队的队长之外，还有来自俄佐立公会的律法师以及一名来自瑟雷尼亚公会的静默守卫。静默守卫是一种周身披着长袍的生物，由于瑟雷尼亚盟会的成员极少离开维图加基，因此他们会派出静默守卫去到拉尼卡城的其他区域执行任务。最终迫于上司的压力，寇斯还是接受了升职任命。他和博卡以及羽毛也很快接到了新的任务，因为瑟雷尼亚公会即将举行万年庆之前的集会活动，因此沃耶克警队也紧锣密鼓的安排安全事项以便集会能够顺利进行。
芳是一名勒德夫——瑟雷尼亚盟会的巡逻守卫，她正护送圣人巴佑出行。巴佑是一名象族主教，也是瑟雷尼亚盟会中少有的非树灵族成员之一。也正因如此，巴佑是盟会中最频繁外出传教的成员。然而在途中，芳和巴佑遭到了古鲁部族和拉铎司宗派的刺客的拦截，虽然芳成功的保护了圣人巴佑，却依然想不通为什么古鲁部族会和拉铎司宗派合作行凶。
与此同时，在拉尼卡的老城区，葛加理公会的猎群首领贾雷正在捕猎一只迷路的半人马。贾雷是葛加理女王撒芙儿的弟弟，也和其他葛加理的戴夫卡林妖精一样精通死灵术以及操弄昆虫的本领。贾雷杀死了这头半人马并以此为诱饵杀死了一只巨型的蠕虫之后，撒芙儿出现在他身边，悄悄的告诉他有更有趣的任务交给他。
寇斯和博卡接到报告说一名孤儿偷窃了一名水果贩的水果，于是两人前去安抚了那名孤儿并劝服她将钱还给了水果贩。刚刚离开孤儿院，两人便听到了女孩的尖叫声，正是刚刚他们安慰的那名女孩。两人赶去救援，但为时已晚，那名孤儿已经被一个鬼怪杀害。寇斯盛怒之下追赶上去，而这个鬼怪在一个象族餐厅门前引爆了一枚魔法炸弹，恰好炸死了正在附近的圣人巴佑。芳被神秘出现的贾雷引走，而寇斯则被爆炸的冲击波震晕。
此时，撒芙儿则去到了一个神秘的场所去会见她神秘的同盟，实际上这位神秘的同盟就是底密尔公会的创始人和首领札戴克。撒芙儿十分崇拜札戴克，她将他视作先知和导师。撒芙儿告诉札戴克巴佑大主教和贾雷都已经处理妥当，而札戴克则指示她进行下一部计划——对付石化三姐妹。
撒芙儿认为石化三姐妹自从一千年前接管葛加理之后便无所作为，撒芙儿希望能推翻石化三姐妹的统治，恢复葛加理从前的辉煌。札戴克告诉撒芙儿，实际上葛加理的创始人苏沃瑟并没有死，他指示撒芙儿去不息之墓苏沃索的最深处去寻找苏沃瑟。苏沃瑟是一名非常强大的死灵术士，石化姐妹无法用目光将其石化，也无法杀死他，因此她们打断了苏沃瑟的所有骨头并把他禁闭在坟墓中。撒芙儿提出条件复活苏沃瑟，希望他能帮助她对付石化三姐妹，但前提是不得背叛撒芙儿。虽然苏沃瑟心里打好了算盘，准备在同撒芙儿联手干掉三姐妹之后便解决掉撒芙儿，但他并不知道撒芙儿其实在复活他的时候便给他的新身躯施加了操控魔法，使得他无法背叛撒芙儿。
最终苏沃瑟杀死了石化三姐妹中的两个，并命令第三个永远听从他的指挥。但在此时，撒芙儿却突然出现并操纵苏沃瑟的身体杀死了苏沃瑟自己，然后又吸收了苏沃瑟的全部力量。这一切都在按照札戴克的计划进行着。
芳醒来之后，贾雷正在她身边坐着。他警告芳不要轻举妄动，因为周围有很多昆虫供他调遣。在一番对话之后，芳得知圣人巴佑已经死去，自己的狼也失踪，而贾雷则发现自己的姐姐竟想杀掉自己。于是两人决定合作找出事情的真相，因为他们觉得他们各自的事情之间有着联系。两人们动身出发的时候，被一个变形兽袭击。逃离之后，芳的狼比拉卡其也找到了她。两人决定去找一个他们都认识的酒吧老板——欧佐夫小恶魔裴弗里。
寇斯昏迷了三天之后也终于醒来，但发现自己的搭档博卡在爆炸中身亡了。然而博卡的鬼魂依然徘徊在他身边，这个现象很不寻常，因为鬼魂通常在一个地方只会短暂逗留之后便会不见踪影。若一个人死于暴力，他的鬼魂可能就会变成寻仇者反过来袭击世人。但博卡的情况很特殊，他和欧佐夫公会签订了协议，让他死后记忆依然保留并且将自己的魂魄和寇斯绑定在一起。只有寇斯为博卡雪了仇恨，博卡的鬼魂才能散去。于是，寇斯、羽毛以及博卡的鬼魂也为了获得更多的消息而前往裴弗里的酒吧。
在裴弗里的酒吧，他们遇到了芳和贾雷，还注意到酒吧里有几个静默守卫。突然，这些静默守卫开始徒手袭击酒吧里的人们。大家从来没有见过静默守卫做出过任何动作，因此每个人都十分惊慌。寇斯和芳并肩作战时，两个人也都有些不自在，因为芳是死去的苏尼克的女儿，寇斯一直觉得对芳心存愧疚。
寇斯、芳、比拉卡其、贾雷、羽毛以及裴弗里逃向裴弗里的云飞兽，准备逃离静默守卫的追击。就在他们离开酒吧之前，寇斯收到了战隼传来的消息，圣人巴佑还没有死。于是他们决定逃去第十警队，和看护圣人巴佑的实验法师汇合。
逃过静默守卫的追击，他们终于到达了第十警队的死灵实验室。这时圣人巴佑已经奄奄一息了，但在他死去之前，他借用了芳的身体警告众人，即将到来的集会活动有危险，并要求他们保护他额头上的石头。
在他们赶至第十警队的途中，他们也注意到了一个奇怪的现象，本该在警队周围大量出现的空卫骑士都消失了。事实上，空骑士倾巢出动去抵抗仅存的石化姐妹露米拉带领的葛加理大军的入侵了，这在拉尼卡的历史上是前所未有的——尽管葛加理使用黑暗魔法，但他们一直满足于现状——目前形势的大举进攻甚至超过了最近一次的拉铎司叛乱。更加离奇的是，波洛斯公会的天使也都纷纷不见了踪影。短暂的打斗之后，两个静默守卫冲上来将芳引离了其他人。羽毛则让寇斯解开了自己翅膀上的枷锁，冲上云霄援助苦战中的空骑士卫队。寇斯和其他人则向树都维图加基赶去，因为集会即将在那里举行。
实际上，前去参加集会的人是撒芙儿。瑟雷尼亚盟会的树灵将撒芙儿召纳至麾下，成为了议会的一员。树灵们认为将一名浪子回头的戴夫卡林妖精在万年庆的时机纳入瑟雷尼亚是很有意义的事情，而且树都维图加基貌似患上了某种疾病，树灵也认为撒芙儿可以帮助治疗这种疾病。但他们不知道，正是撒芙儿使用的死灵法术让维图加基感染的。撒芙儿只需要再找到一个魔法物品就可以将自己和瑟雷尼亚盟会意识合为一体——这魔法物品正是芳从圣人巴佑额头上取下的那块石头。也正是因为撒芙儿感染了维图加基，她才得以控制静默守卫作为己用。
寇斯等人来到了维图加基，但已经于事无补，众人很快被撒芙儿的蠕虫手下俘虏。这时，静默守卫也带着芳来到了撒芙儿面前。撒芙儿夺过芳手中的宝石，完成了最后的仪式并与盟会意识结为了一体。但札戴克此时突然出现，立刻扭断了撒芙儿的脖子，盟会意识也即刻消亡了。
札戴克倚仗自己强大的法力剖开了树都维图加基，众人发现原来麦瑟雷尼亚女神并不只是一个传说，而是真正活在维图加基的中心。她便是维图加基本身，若没有她便没有盟会意识，没有瑟雷尼亚，绑定十会盟的魔法力量也会不复存在。而当前脆弱不堪的麦瑟雷尼亚女神正在被札戴克吮吸着鲜血。
这时贾雷冲到撒芙儿的尸体面前取回了宝石和撒芙儿的法杖，并把宝石丢给了芳，然后对寇斯说：“我来对付蠕虫潜伏者，你来对付那个老吸血鬼！”寇斯却不知该如何下手。贾雷利用撒芙儿的法杖以及自己对昆虫的操控能力使得蠕虫潜伏者都倒戈向札戴克袭去，芳则在这个间隙想出了宝石的用途。她将宝石镶嵌在比拉卡其的头上，麦瑟雷尼亚女神立刻恢复了力量。一阵强光闪过，所有的蠕虫潜伏者都被消灭殆尽，而札戴克也以无力再战。
寇斯略有些手足无措，因为自己只是个凡人，并没有强大的法力。但他突然想起十会盟的魔力也被赋予在了波洛斯的法律上，而阿固寇斯就是这个法律的执行者。于是他冲向札戴克，用带有十会盟法力的枷锁将札戴克铐住，只要麦瑟雷尼亚女神还活着，札戴克就不可能逃脱。
札戴克的阴谋被遏止了，寇斯也终于对芳说出了她父亲米基尔·苏尼克的真正死因：五十七年前的那次任务，寇斯和苏尼克调查出仓库的陈尸案的关键疑犯是一名叫做帕拉的拉铎司教徒。帕拉绑架了一名女孩，而贾雷也恰好在追杀帕拉，苏尼克在追捕过程中以为被绑架的女孩是帕拉而杀死了她。得知真相后苏尼克愧疚不已，并迁怒于贾雷，认为是贾雷诱使他杀害了无辜的少女。暴怒的苏尼克几乎将贾雷也杀害，但寇斯却阻止了苏尼克，并意外的将苏尼克从高地推了下去导致了苏尼克的死亡。
叛乱平定之后，寇斯也准备辞职养老；贾雷则成为了葛加理的新公会领袖；博卡的鬼魂也因为札戴克的被捕而得以雪仇，并离开了寇斯。但在某个阴暗的角落，又有一群蠕虫潜伏者开始了活动。谁都没有想到，这次叛乱的平定只是一场更大阴谋的开端。
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